Joaquín NAVARRO DEL HIERRO¹ y Diana MARTIN^2
1 Investigador Posdoctoral. Departamento de Producción y Caracterización de Nuevos Alimentos, Instituto de Investigación en Ciencias de la Alimentación (CIAL) (CSIC–UAM), 28049 Madrid, España. Sección Departamental de Ciencias de la Alimentación.  Facultad de Ciencias. Universidad Autónoma de Madrid, 28049 Madrid, España. / Email: joaquin.navarrodel@uam.es
² Profesora Contratada Doctora. Departamento de Producción y Caracterización de Nuevos Alimentos, Instituto de Investigación en Ciencias de la Alimentación (CIAL) (CSIC–UAM), 28049 Madrid, España. Sección Departamental de Ciencias de la Alimentación. Facultad de Ciencias. Universidad Autónoma de Madrid, 28049 Madrid, España. / Email: diana.martin@uam.es

1. Antecedentes

Los insectos comestibles han ganado una enorme popularidad en los últimos años debido a la recomendación emitida en 2013 por la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO) y otras autoridades mundiales sobre la inclusión de insectos en nuestras dietas (1). Esta recomendación vino motivada por el hecho de que el ritmo progresivo de aumento de la población mundial en las próximas décadas trae asociado un problema paralelo de escasez potencial de proteínas animales para abastecer a toda la población mundial, lo que lleva a la necesidad de buscar fuentes proteicas alternativas. Los insectos comestibles se han postulado como uno de los mejores candidatos para ello, ya que cubren las necesidades nutricionales de proteínas, lípidos y otros macro y micronutrientes. Además, tienen una importante ventaja adicional de suma actualidad, ya que han sido concebidos como un alimento sostenible con un bajo impacto ambiental (2,3).

La recomendación realizada por la FAO tuvo un impulso decisivo cuando la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) consideró por primera vez a los insectos enteros y sus partes como nuevos alimentos a partir del 1 de enero de 2018 en base al Reglamento (UE) 2015/2283 (4). Esto ha permitido que tuviera lugar en enero de 2021 uno de los hitos más relevantes en el ámbito de los insectos comestibles en Europa, ya que la EFSA se pronunció favorablemente por primera vez sobre la primera solicitud de un nuevo alimento elaborado a partir de insectos, concretamente de la especie Tenebrio molitor (5), y finalmente, en junio de 2021, este insecto recibió la autorización de la Comisión Europea para su producción y comercialización. Unos meses más tarde, la Comisión Europea autorizó también la comercialización de Locusta migratoria y Acheta domesticus. Se espera que, a lo largo de 2022, la EFSA emita más dictámenes positivos en relación con las solicitudes presentadas para otras especies de insectos. Por otro lado, la autorización para el uso de insectos comestibles como fuente de proteína para la alimentación animal ya fue aprobada desde 2017 para su uso en acuicultura, habiéndose extendido dicha autorización para alimentación porcina y aviar en el año 2021, siendo de nuevo un hito relevante en cuanto a la introducción de los insectos en la cadena alimentaria.

Sin embargo, es bien sabido que el consumo de insectos no es tan novedoso en otras partes del mundo. Una enorme diversidad de especies comestibles forma parte de la dieta habitual de África, Asia o América Latina, y se considera que más de 2.000 millones de personas consumen tradicionalmente insectos en el mundo. Es interesante destacar que esta cultura tradicional de consumo de insectos no sólo se debe a su valor nutricional, sino también a sus usos medicinales populares en determinadas culturas, habiéndose utilizado con fines terapéuticos durante siglos, lo que se conoce como ‘entomoterapia’.

Así, distintas especies de insectos comestibles han sido descritas por su uso como inmunomoduladores, analgésicos, antibacterianos, diuréticos, anestésicos y antirreumáticos, entre otros (6,7). Sin embargo, el uso medicinal de los insectos comestibles ha sido tradicionalmente empírico, ya que los principales compuestos responsables de la bioactividad siguen siendo desconocidos. No obstante, los estudios centrados en las potenciales propiedades biológicas de los insectos comestibles han comenzado a aumentar progresivamente en los últimos años, sugiriendo que estos alimentos podrían tener el potencial de ser desarrollados como ingredientes bioactivos, alimentos funcionales o nutracéuticos (8), lo cual contribuiría a su vez a diversificar los productos alimenticios derivados de insectos. Concretamente, se están demostrando bioactividades tales como, antiinflamatoria, antioxidante, antimicrobiana, antiproliferativa, antihipertensiva o antilipidémica (9–13), algunas de las cuales se detallarán a continuación.

2. Composición de los insectos comestibles en relación a sus propiedades sobre la salud

Desde el punto de vista nutricional, los insectos comestibles son conocidos principalmente por su alto contenido en proteínas. Actualmente, la mayor parte de la investigación científica se ha centrado en los aspectos de este macronutriente relacionados principalmente con sus propiedades tecno-funcionales y el valor biológico de su perfil de aminoácidos (14). Asimismo, la producción de concentrados e hidrolizados de proteínas es otro campo de investigación de gran relevancia actual, que trata de ofrecer productos más interesantes desde un punto de vista nutricional y comercial, al presentar mejores comportamientos tecnológicos, así como valores más deseables de digestibilidad o palatabilidad (15). A su vez, la producción de hidrolizados de proteínas está demostrando la posibilidad de originar péptidos con potencial bioactividad. Así, de entre todos los estudios relacionados con las propiedades biológicas de los insectos comestibles, aquellos centrados en péptidos bioactivos podrían considerarse actualmente los más avanzados. En concreto, se han descrito péptidos con propiedades antiinflamatorias, antioxidantes, antihipertensivas, antidiabéticas o moduladoras de determinados parámetros metabólicos. Como ejemplo, en el caso de la diabetes, algunos péptidos de insectos comestibles han demostrado actividades inhibidoras de enzimas clave en el control de la diabetes, como la dipeptidil peptidasa IV (DPP-IV) y la α-glucosidasa, lo que se suele traducir en una disminución del nivel de glucosa en sangre (16,17). En cuanto a la hipertensión, se ha demostrado el importante papel que desempeñan ciertos péptidos de muchas especies de insectos para hacer frente a uno de los más populares objetivos de la terapéutica antihipertensiva: la inhibición de la enzima convertidora de angiotensina (ECA) (12,13).

Además, el efecto antioxidante de péptidos de insectos comestibles se ha relacionado con diferentes mecanismos como la eliminación de radicales libres, la quelación de iones metálicos y/o la regulación de las enzimas antioxidantes endógenas. Por lo tanto, los avances actuales en el campo de los péptidos bioactivos procedentes de insectos comestibles son muy prometedores, pero aún emergentes, por lo que la elucidación más específica de los péptidos más bioactivos será de gran interés para el desarrollo de procedimientos industriales concretos para producir tales moléculas bioactivas.

Junto con las proteínas, muchos insectos comestibles son valorados por su contenido en lípidos. Esto es especialmente relevante para aquellas especies que se consumen habitualmente en su forma larvaria, ya que en esta fase de desarrollo el contenido en lípidos alcanza su nivel más alto. Esta forma de consumo ha sido tradicionalmente relevante en aquellas culturas en las que la disponibilidad de fuentes de energía es limitada, siendo las larvas una forma de contribuir a mayores niveles de energía a cambio de menores raciones. La composición de ácidos grasos de los insectos es muy diversa, dependiendo fundamentalmente de la especie y pudiendo encontrarse tanto perfiles insaturados como saturados. Por ejemplo, T. molitor y A. domesticus contienen principalmente ácido oleico y ácido palmítico (18). Por el contrario, H. illucens se caracteriza principalmente por un contenido mayoritario de ácido láurico, un ácido graso saturado de cadena media. Además, se ha demostrado la presencia de otros compuestos lipídicos minoritarios en insectos comestibles como tocoles, esteroles y carotenoides. A pesar de que los estudios específicos sobre el papel de las fracciones lipídicas o de los lípidos minoritarios de los insectos comestibles sobre la salud son escasos, algunos de ellos han sugerido que esta fracción podría ser la responsable de la bioactividad de los insectos en procesos antiinflamatorios, antioxidantes (tocoles, carotenoides) o hipocolesterolemiantes (fitoesteroles) (19–22).

Por su parte, la fracción de carbohidratos de los insectos comestibles consiste principalmente en quitina, que a su vez constituye el exoesqueleto y la cutícula de los insectos. Junto con los insectos, otras fuentes conocidas de quitina son los crustáceos y los hongos. Las propiedades biológicas de la quitina de estas fuentes, y más recientemente de los insectos comestibles, se están estudiando de una forma muy exhaustiva en los últimos años, y su popularidad como potencial ingrediente bioactivo ha aumentado especialmente bajo su forma derivada quitosano. Este compuesto ha mostrado un potencial muy prometedor contra patologías como la inflamación, el estrés oxidativo, la resistencia a la insulina o la lipogénesis (23–27).

Finalmente, junto a todos los componentes principales de los insectos comestibles mencionados, otras moléculas minoritarias también se han relacionado con sus potenciales bioactividades. Junto a micronutrientes como vitaminas y minerales, se ha descrito la presencia de polifenoles, terpenoides, esteroides, glucósidos, ácidos orgánicos o compuestos azufrados en diferentes especies de insectos (28,29).

La mayoría de estos compuestos son bien conocidos debido a su presencia típica en fuentes naturales y alimentos, estando además relacionados con múltiples beneficios para la salud. Sin embargo, hasta la fecha, la información disponible sobre la caracterización detallada de estos compuestos minoritarios en los insectos comestibles o su contribución en las bioactividades que se les atribuyen es escasa todavía, pero prometedora.

Teniendo en cuenta que se han reconocido más de 1.900 especies diferentes de insectos comestibles (30), a continuación se describirán más detalladamente las evidencias que demuestran el potencial bioactivo de tres de las especies de insectos actualmente más relevantes en cuanto a volumen de producción y proyección a nivel mundial para consumo humano y animal, siendo estas Tenebrio molitor, Acheta domesticus y Hermetia illucens.

3. Tenebrio molitor

La especie T. molitor es uno de los insectos comestibles más populares hoy en día y, como se ha detallado anteriormente, esta especie ha sido la primera en recibir una autorización por parte de la Comisión Europea en 2021. Además, incluso antes de la opinión favorable de la EFSA, este insecto ya estaba dentro de los principales insectos comestibles producidos a escala industrial. T. molitor se consume principalmente en forma de larva y se conoce comúnmente como gusano de la harina. Como la mayoría de los insectos comestibles, su composición varía en función de la composición de su dieta. A modo de ejemplo, se han descrito valores de 41-68% de proteína y 14-39% de lípidos (en peso seco) para gusanos de la harina alimentados con dietas diferentes basadas en lácteos, granos, legumbres o cereales (31).

Además, en lo que respecta a la quitina, se han descrito contenidos cercanos al 5% del peso seco (32).En cuanto a la actividad antioxidante de este insecto, múltiples estudios han demostrado esta capacidad mediante diferentes ensayos in vitro. Se ha visto además que el procesado de T. molitor mediante liofilización da lugar a insectos con mayor actividad antioxidante. Por su parte, los hidrolizados proteicos han demostrado su habilidad para secuestrar radicales libres y especies reactivas de oxígeno, reduciendo el estrés oxidativo intracelular (33–35).

Si bien la parte proteica de los insectos ha sido estudiada en profundidad, la exploración de otras formas alternativas de presentación ricas en otros compuestos diversos diferentes a las proteínas ha sido escasamente considerada. En este sentido, la producción de extractos específicos de insectos podría dar lugar a formas concentradas ricas en diversos compuestos de potencial interés tales como fibras, lípidos o compuestos minoritarios. Así, recientemente hemos podido demostrar que extractos no proteicos de T. molitor obtenidos mediante tecnologías avanzadas de producción como ultrasonidos o líquidos presurizados, han mostrado capacidad antioxidante in vitro, estando vinculada a compuestos fenólicos (8), tal y como otros autores también han apuntado (36,37).

Por otra parte, también hemos podido concluir que el procesado previo de la materia prima de insectos para la obtención de extractos, como por ejemplo el desgrasado, permite obtener extractos de T. molitor con mejor actividad antioxidante en comparación con la materia sin desgrasar (38). En modelos animales, el gusano de la harina ha demostrado incrementar la expresión y actividad de enzimas antioxidantes (39,40).

Sobre la actividad antiinflamatoria, tanto los extractos, los concentrados proteicos, algunos péptidos bioactivos y la quitina han sido capaces de disminuir in vitro la producción de óxido nítrico, algunas interleucinas, enzimas pro-inflamatorias y otros factores relacionados con la inflamación (20,34,41,42). En ratas, T. molitor ha demostrado reducir los niveles cerebrales de citoquinas proinflamatorias; mientras que en truchas ha sido capaz de reducir los niveles séricos de óxido nítrico y mieloperoxidasa, una enzima considerada como indicadora de procesos inflamatorios (40,43).

La actividad antidiabética de este insecto también se ha estudiado, especialmente aquella atribuida a hidrolizados proteicos, gracias a la inhibición de las enzimas DPP-IV y α-glucosidasa. (17,44,45).

Además, un extracto etánolico de T. molitor fue capaz de mejorar la sensibilidad a la insulina y reducir la hiperglucemia en ratones con diabetes tipo 2 (46). T. molitor también ha mostrado prometedores efectos en relación a prevención de la hipertensión, debido a la inhibición de la enzima ECA por parte de hidrolizados proteicos (17,45,47) y a la reducción de la presión arterial en ratas espontáneamente hipertensas (43).

Por último, en lo relativo a la interferencia en el metabolismo de lípidos y, por consiguiente, una disminución potencial en la circulación de lípidos en sangre, recientemente hemos demostrado por primera vez que extractos no proteicos de T. molitor obtenidos mediante ultrasonidos y líquidos presurizados eran capaces de inhibir la enzima lipasa pancrática, clave en la digestión de lípidos de la dieta (8). Este efecto inhibidor de la lipasa también lo hemos observado en extractos obtenidos a partir de materia prima de partida sometida a un proceso de desgrasado, los cuales presentaron una mayor bioactividad que aquellos extractos obtenidos a partir de insectos de partida que no se sometieron a dicho proceso de desgrasado (38). En modelos animales de perca regia, dietas ricas en T. molitor también han mostrado la capacidad de inhibir la lipasa pancreática (48).

Además, T. molitor fue capaz de reducir la masa grasa, el peso corporal, la acumulación hepática de lípidos y la concentración de colesterol en sangre en otras especies animales (43,49,50).

4. Hermetia illucens

H. illucens, o mosca soldado negra, es uno de los insectos más populares que se conocen actualmente debido a que, además de ser comestible y estar autorizado para alimentación animal, tiene una ventaja adicional destacada y es su gran capacidad como bioconversor, ya que es capaz de transformar de una manera muy eficiente una gran diversidad de subproductos y residuos alimentarios en biomasa de alto valor. Al igual que T. molitor, H. illucens se consume principalmente en forma de larvas y consta de alrededor un 60% de peso seco en proteínas, y hasta un 40% de peso seco en lípidos. Una de las peculiaridades de esta especie es su atípico perfil de ácidos grasos. Es bastante similar al aceite de coco, debido al contenido relativamente alto de ácido láurico, el cual está relacionado con algunas de las actividades biológicas más importantes de este insecto. Además, en lo que respecta a la quitina, se han reportado contenidos variables en el rango de 5,9-8,7% (51).

Al contrario de lo que ocurre con otros insectos comestibles, la mayoría de los estudios actuales sobre H. illucens están relacionados con su uso en alimentación de animales de abasto, al ser una fuente proteica alternativa de gran interés desde el punto de vista de impacto ambiental y sostenibilidad. Por ello, la mayor parte de la información disponible sobre los efectos fisiológicos, las bioactividades y el impacto en la salud se han descrito in vivo en estos animales, principalmente en peces, aves de corral y cerdos. Sin embargo, muchos de los efectos observados son de gran interés y sugieren un impacto positivo de este insecto en la salud.

En lo que respecta a la actividad antioxidante, los estudios no son tan numerosos como ocurre con T. molitor, aunque in vitro, se ha descrito que tanto los hidrolizados proteicos como algunas fracciones peptídicas de la mosca soldado negra son más bioactivos que la proteína de partida sin transformar (52,53). En cuanto al efecto de productos concentrados de insectos en forma de extractos ricos en una diversidad de compuestos bioactivos, se ha visto que el sacrificio de las larvas por congelación da lugar a extractos ricos en polifenoles más antioxidantes que otros métodos como el escaldado. Por otro lado, del mismo modo que demostramos con T. molitor, el desgrasado de la materia prima de H. illucens para la obtención de extractos no proteicos, nos permitió obtener extractos de este insecto con mejor actividad antioxidante (38). En animales, los efectos antioxidantes de H. illucens se han observado en múltiples ocasiones gracias al incremento en la expresión y actividad de enzimas antioxidantes, estando a veces relacionada con compuestos como el ácido láurico, la quitina o melanina (54–56).

De manera similar a la actividad antioxidante, la actividad antiinflamatoria de H. illucens está empezando a despegar gracias a los ensayos in vivo. En general, se ha visto que cuando este insecto forma parte de la dieta de algunos animales como lechones, carpas, truchas y pavos, es capaz de reducir la secreción de interleucinas pro-inflamatorias e incrementar aquellas antiinflamatorias (54,57–59).

Por último, en cuanto a la actividad antilipidémica, también hemos demostrado muy recientemente in vitro que extractos no proteicos de H. illucens obtenidos a partir de materia prima desgrasada mostraron una mayor capacidad de inhibición de la lipasa pancreática que aquellos extractos obtenidos a partir insectos no sometidos previamente a un proceso de desgrasado (38). En pavos y carpas alimentados con H. illucens se ha observado que este insecto es capaz de reducir los niveles de triglicéridos y colesterol en sangre y bloquear las lipasas intestinales (59,60).

5. Acheta domesticus

A. domesticus, comúnmente conocido como grillo doméstico, se consume principalmente en su forma adulta y su contenido en proteína, grasa y quitina (en peso seco) es próximo a 65%, 25% y 5%, respectivamente (61). La mayor parte de la extensa literatura disponible parece centrarse en las condiciones óptimas de cría, las propiedades tecno- funcionales de los alimentos parcialmente elaborados con harina de grillo y la aceptación de los consumidores hacia este insecto.

Las actividades biológicas de los productos derivados de esta especie no han sido tan profundamente exploradas como ocurre con otros insectos comestibles. En este sentido, hemos observado que extractos no proteicos de A. domesticus obtenidos a partir de tecnologías avanzadas de producción de extractos, como líquidos presurizados o ultrasonidos, mostraron capacidad antioxidante. Esta actividad varió en función del método y del disolvente empleado durante la extracción (etanol o mezclas de etanol y agua) y se relacionó con el contenido en compuestos fenólicos de los extractos (8). En este mismo estudio, demostramos de nuevo por primera vez que los extractos de grillo, de manera variable según el método de extracción y el disolvente utilizado, mostraron la capacidad de inhibir la lipasa pancreática (8). En general, los efectos antioxidante del grillo se han demostrado en distintos estudios mediante diversos ensayos habituales de la medida antioxidante a partir de harinas, extractos, hidrolizados proteicos y aceite (8,62–65).

6. Conclusiones

La evidencia acumulada está demostrando progresivamente que los insectos comestibles pueden ser una nueva y prometedora fuente de compuestos bioactivos contra determinadas patologías, especialmente aquellas relacionadas con el estrés oxidativo, la inflamación u otros trastornos metabólicos. No obstante, muchas de las propiedades biológicas descritas no han sido aún atribuidas claramente a compuestos específicos derivados de los insectos y, por lo tanto, quedan pendientes de ser dilucidadas. Además, diferentes variables pueden modular la bioactividad de los insectos comestibles, como la alimentación de los insectos, la fase de desarrollo, los métodos de sacrificio o el procesado tecnológico posterior. Por otra parte, a pesar de que muchos estudios se han realizado in vitro, la amplia investigación que se está realizando con insectos como alimentación para animales de abasto está dando lugar a resultados importantes y prometedores sobre las actividades biológicas in vivo que muestran los insectos comestibles. Por esta razón, resulta de gran interés conducir un mayor número de estudios, especialmente en alimentación humana, para validar de manera efectiva el potencial que los insectos comestibles pueden ofrecer como una nueva fuente de ingredientes para la salud.